История поселения в Царском селе началась во время строительства Феодоровского собора в начале XX века. Тогда решили помимо самого храма создать архитектурный комплекс в традиционно русском стиле, и в первую очередь необходимо было возвести жилые помещения для служителей собора, что и было полностью осуществлено к 1918 году. Фёдоровский городок должен был стать символом архитектурного единства российских городов. В период Первой Мировой войны, в 1914 году здесь размещался лазарет для раненых солдат, а в 1916 году — и для офицеров. Курировали лазареты великие княжны Мария и Анастасия Николаевны. После закрытия военных госпиталей, а также февральской революции и государственного переворота, город стал хранилищем церковной утвари, икон, оружия и других предметов русской старины. Тогда это называлось как наследие «Общества возрождения художественной Руси». Затем комплекс передали Петроградскому агрономическому институту, а в период Второй мировой войны городок находился рядом с передним краем обороны немцев, поэтому его территория сильно пострадала, а ценности, находящиеся в помещениях, срочно вывезли за пределы комплекса.
После войны постройки намеревались восстановить, однако серьёзная реставрация началась лишь в 1976 году. Сегодня городок, изрядно повидавший на своем веку, постепенно начинает приобретать прежний вид. Комплекс передан Русской Православной Церкви в бессрочное пользование. Теперь на здесь работают иконописные мастерские и дома, в которых возрождаются старинные ремёсла, некогда популярные на территории городка. С 2002 года архитектурный ансамбль находится в списке памятников архитектуры федерального значения.