Первое упоминание о храме в «селе на Полколе» относится к 1500 году. По данным Писцовых книг здесь находилась церковь Рождества Пресвятой Богородицы, которая была уничтожена в XVII веке, в годы шведского владычества.
В 1755-57 годах в Пулкове была построена новая деревянная церковь Смоленской иконы Божией Матери по повелению Императрицы Елизаветы. Храм был освящён 28 июля (8 августа) 1757 года епископом Сильвестром (Кулябкой).
30 мая 1783 года был заложен каменный храм. Строительство храма было поручено архитектору Джакомо Кваренги. Финансированием занималась сама Императрица Екатерина II.
В 1785 году храм был торжественно освящен во имя Смоленской иконы Божией Матери.
Новое здание храма находилось в центре села Пулково к западу от Петербургского шоссе на высоком холме правого берега реки Пулковки. Оно играло роль важной архитектурной доминанты, организуя и упорядочивая окружающее пространство, выявляя особенности природного и культурного ландшафта местности.
Вход в прямоугольный в плане с полукруглой апсидой храм оформлял четырёхколонный портик, над ним по углам возвышались две колокольни. Одновременно по проекту Джакомо Кваренги построили два одноэтажных каменных дома для причта, в одном из которых размещалось также и приходское училище. При церкви находилось кладбище. Более старый его участок располагался прямо у стен храма – «старый участок», второй был отнесён к западу на высокий берег реки Пулковки – «новый участок».
По окончании строительства храма в камне, деревянный храм был разобран.
Остатки разрушенного храма и стоявшего рядом причтового дома были обнаружены в период проведения изыскательских работ вблизи территории, на которой осенью прошлого года был открыт один из крупнейших конгрессно-выставочных центров Европы — «ЭкспоФорум». Компания, реализовавшая проект Экспофорума, решила отдать дань памяти великому итальянскому зодчему, внесшему большой вклад в создание архитектурного облика Санкт-Петербурга, и воссоздать храм по сохранившимся архивным материалам.
Летом 2009 года на фундаменте храма был установлен деревянный восьмиконечный поклонный крест. А 10 августа 2011 года на месте храма впервые был отслужен молебен.
14 сентября 2011 года в стороне от старого фундамента в основание храма был заложен первый камень. Закладку совершил епископ Петергофский Маркелл (Ветров) в сослужении протоиереев Виктора Московского и Геннадия Зверева.
Результаты обследования остатков фундаментов церкви и причтового дома показали, что возведение на их основе новых зданий невозможно из-за полной утраты несущей способности конструкций. Кроме того, исторические нулевые отметки церкви находятся существенно ниже полотна современного Петербургского шоссе, и таким образом, церковь оказалась бы заглублена в грунт. В связи с этим было решено сохранившиеся элементы исторического храма музеифицировать, а рядом построить по чертежам и рисункам Джакомо Кваренги новый храм, несколько удалив его от Петербургского шоссе в связи с планируемым расширением. Храм будет располагаться на территории конгрессно-выставочного комплекса «ЭкспоФорум». По словам архитектора Рафаэля Даянова старая церковь главенствовала над территорией, и здание в связи с изменением градостроительной ситуацией пришлось переместить, чтобы о 4 июля 2014 года были установлены и освящены кресты. По состоянию на февраль 2015 года, завершено внешнее устройство храма, выполнены работы по благоустройству территории, заканчиваются работы по внутреннему убранству.
В составе комплекса, помимо здания самого храма, в будущем предусмотрено строительство причтового дома и дополнительных вспомогательных помещений. Храм рассчитан на 350-400 прихожан.
Теперь он располагается